El ácaro “Varroa destructor” es la mayor amenaza biológica
para la apicultura en todo el mundo y ha sido responsable de pérdidas
devastadoras de poblaciones de abejas silvestres en Europa y América del Norte.
Aún hay poblaciones de abejas Apis mellifera resistentes a
la Varroa en varios puntos del mundo.
Existen variedad de explicaciones para justificar la
supervivencia a la infección de varroasis provocada por este parásito.
Las prácticas apícolas modernas favorecen las vías de
transmisión parasitarias que conducen a una mayor virulencia de la Varroa.
Este artículo sintetiza el estudio de estas poblaciones
naturales de abeja silvestre que han sobrevivido a la Varroa y muestra lo que
estas poblaciones de abejas pueden significar para el futuro de la apicultura.
1 Introducción. Poblaciones de Abejas que sobreviven al
ácaro Varroa
La abeja europea, Apis mellifera, es la única especie Apis
que no tienen un ácaro como parásito natural en su cría, pero sin embargo es
altamente sensible a dos familias de ácaros que son nativas de otras especies
de abejas (Varroa destructor y Tropilaelaps clareae; Oldroyd 1999). El ácaro
ectoparásito, Varroa destructor, es de particular importancia ya que se
considera actualmente la mayor amenaza para la apicultura en todo el mundo y
causa más daño y más altos costos económicos que el resto de las enfermedades
apícolas conocidas (Boecking y Genersch 2008).
La Varroa es un huésped natural de la abeja asiática Apis
cerana. El daño a las colonias de abejas de Asia rara vez se ha expresado, ya
que su relación huésped-parásito se ha establecido a través de la escala
evolutiva a lo largo de millones de años (Rath 1999). Tal relación estable aún
no se presenta en la abeja europea. En las colonias de abejas de Asia, la
reproducción de los ácaros se limita a la parasitación de las crías de
zánganos, las abejas macho (Boot et al. 1999); y cuando los ácaros tratan de
entrar en celdas de cría de abejas obreras, la pupa de abeja infectada junto
con los ácaros se eliminan por el comportamiento higiénico de las abejas
adultas (Peng et al. 1987). Además, las abejas adultas de la A. cerana
continúan esta limpieza capturando y matando a los ácaros foréticos
(exteriores) que hay en la colonia (Peng et al. 1987).
Las abejas europeas Apis mellifera tienen actitudes de
defensa similares a la abeja asiática, como el comportamiento higiénico, pero
por lo general son menos pronunciadas y variables (Fries et al. 1996) y
(Moretto 2002; Moretto et al. 1991a). La eliminación específica de crías
infectadas de ácaros se ha denominado Varroa Sensitive Hygienic (VSH) (Harris
2007; Ibrahim y Spivak 2006; Spivak 1996). La conducta y el comportamiento
higiénico VSH consiste en eliminar cría muerta o enferma, así como la cría de
los ácaros, que es más eficaz aún en la lucha contra la infección de varroasis
(Boecking y Spivak 1999; Ibrahim y Spivak 2006; Danka et al. 2013). La
distinción entre la conducta y el comportamiento higiénico VSH puede estar en
el nivel de estímulo de detección de las abejas adultas (Mondet 2.014). La
diferenciación entre estos comportamientos en una colonia es difícil y depende
de cómo sea medida. Si la eliminación de ácaros se debe al comportamiento
higiénico general, no al comportamiento VSH, la mayoría de los ácaros no son
asesinados y en su lugar escapan durante el proceso de eliminación. Sin
embargo, al menos esto causa una interrupción del ciclo reproductivo del ácaro,
lo que puede retrasar el crecimiento de la población de Varroa (Boecking y
Spivak 1999).
Desde que la Varroa hizo aparición en la abeja europea, se
ha extendido con éxito en todo el mundo, y hoy, sólo Australia y algunos
lugares e islas aisladas se consideran libres de los ácaros (Rosenkranz et al.
2010). En Europa y América del Norte, la
Varroa ha causado pérdidas devastadoras en las poblaciones salvajes de
la Apis mellifera (Le Conte et al. 2010; Neumann y Carreck 2010). La especie
Varroa destructor incluye varios haplotipos mitocondriales, pero sólo dos son
capaces de reproducirse en las colonias de A. mellifera: el haplotipo coreano
que tiene una distribución mundial y el haplotipo japonés que sólo se ha
reportado en Japón, Tailandia, Norte y Sur América, y es considerado menos
virulento que el tipo de Corea (Anderson y Trueman 2000; de Guzmán y Rinderer
1999).
La gran diferencia entre las especies de abejas asiáticas y
europeas es que el ácaro Varroa es capaz de reproducirse sin problemas en
celdas de cría de obreras A. mellifera (Boot et al. 1999). Esto se traduce en
un crecimiento exponencial de la población de ácaros (Fries et al. 1994) que
pueden conducir a la muerte de colonias en pocos años, si el control de la
población de ácaros no se practica por los apicultores (Boecking y Genersch 2008).
Mientras se alimentan de la hemolinfa de la abeja, los daños de los ácaros en
las pupas obreras condicionan su desarrollo (De Jong et al. 1982; Schneider y
Drescher 1987; Kralj et al. 2007) y se asocian a varios virus letales en las
abejas (Bailey and Ball de 1991; Ball y Allen 1988 ). El virus de las alas
deformadas (Deformed Wing Virus, DWV) es el virus más frecuente en las abejas
de todo el mundo, debido a la transmisión y replicación por la Varroa (de
Miranda y Genersch mediada 2010; Sumpter y Martin 2004; Rosenkranz et al.
2010).
A pesar de esta grave situación, se documenta la
supervivencia de algunas colonias de A. mellifera frente al ácaro Varroa, sobre
todo en la raza africana, Apis mellifera scutellata, en Brasil (Rosenkranz
1999) y más recientemente en estudios realizados en África (Allsopp 2006).
Incluso pequeñas subpoblaciones de razas europeas han sido documentadas como
supervivientes a la infección incontrolada de Varroa durante más de una década (De Jong y Soares 1997;
Fries et al. 2006; Le Conte et al. 2007; Rinderer et al. 2001; Seeley 2007).
Estas poblaciones de A. mellifera que sobreviven a la Varroa pueden revelar los factores
genéticos y ecológicos que permiten la resistencia a los ácaros, que podrían
adoptarse en programas de mejoramiento en todo el mundo. Este artículo
sintetiza el estudio de estas poblaciones naturales de abeja silvestre que han
sobrevivido a la Varroa y muestra lo que estas poblaciones de abejas pueden
significar para el futuro de la apicultura.
1.1 A. m. scutellata en Brasil y Sudáfrica
La Varroa fue reportada por primera vez en las abejas
africanizadas de Brasil a principios de 1970 (Gonçalves y De Jong 1981).
Originalmente, fue descrito el haplotipo japonesa pero ahora se sustituye por
el haplotipo de Corea en la mayor parte del continente (de Guzmán y Rinderer
1999; Anderson y Trueman 2000; Rosenkranz et al. 2010). Inicialmente, se
pensaba que la presencia del ácaro en Brasil podría representar una amenaza
seria, ya que se registraron altas tasas de infección (Morse y Gonçalves 1979).
Sin embargo, se observó una reducción posterior en la infestación de ácaros que
sugería un proceso adaptativo del anfitrión (Moretto et al. 1995). Las abejas
africanizadas no requieren control de apicultores sobre los ácaros y mantienen
tasas de infección más bajas (3-4 ácaros / 100 abejas) que cualquier otra
colonia de A.mellifera (Rosenkranz 1999; Moretto et al. 1995).
El comportamiento higiénico VSH es un rasgo fuerte de
resistencia a la acogida de ácaros en las abejas africanizadas en Brasil
(Correa-Marqués y De Jong 1998; Moretto 2002; Moretto et al. 1993) y en México
(Guzmán-Novoa et al. 1999; Mondragón et al. 2005).
Se ha observado un índice muy bajo de fertilidad de la
Varroa, no superando el 50% en las abejas africanizadas en Brasil (Rosenkranz y
Engels 1994; Rosenkranz 1999), pero ha aumentado en los últimos años a más del
80%, debido probablemente a la sustitución de la menos virulento haplotipo
japones por el más virulento haplotipo coreano (de Guzmán y Rinderer 1999; Garrido
et al. 2003). Carneiro et al. 2007 reportaron un aumento de la fertilidad del
ácaro en Brasil del 56% en la década de 1980 hasta el 86% en 2005-2006. La
virulencia del haplotipo coreano también podría explicar las tasas altas de
fecundidad de los ácaros en las abejas africanizadas en México, ya que sólo se
ha encontrado allí el haplotipo de Corea (Medina y Martín 1999; Mondragón et
al. 2005; de Guzmán y Rinderer 1999; de Guzmán et al. 1999).
A pesar de un aumento de la fertilidad del ácaro o la presencia
del haplotipo de Corea, la población de abejas africanizadas se mantiene
estable en Brasil y no ha habido informes de tasas graves de infección de
ácaros (Carneiro et al. 2007; Garrido et al. 2003; Vandame y Palacio 2010).
Esto sugiere que la resistencia a los ácaros en esta población está basada en
factores presentes en el huésped, la abeja, en lugar de a la virulencia
parasitaria, debido probablemente a una combinación de rasgos que reducen el
crecimiento de la población de ácaros, en lugar de un solo rasgo solo, como la
reducción de la fertilidad del ácaro.
Desde que el ácaro fue introducido en Sudáfrica en 1997, las
razas de abejas africanas del sur de África (A. m. scutellata y A. m. capensis)
ha sido observada su resistencia a la Varroa y no se requiere el control de
ácaros por parte de apicultores (Allsopp 2006). Por contraste con Brasil, sólo
el haplotipo coreano ha sido registrado en Sudáfrica (Anderson y Trueman 2000).
Cuando se encontró el ácaro en Sudáfrica, se vió que los ácaros se reproducen
con tanto éxito en las crías de A. m. scutellata como en las razas europeas y
se sospechó que la apicultura en África sufriría un impacto negativo similar al
causado en Europa (Martin y Kryger 2002). Según informes, se registraron
algunas pérdidas de colonias justo después de la introducción del ácaro, pero
la situación es ahora estable, lo que podría sugerir una clara adaptación del
anfitrión en respuesta a los ácaros (Allsopp 2006). Aunque Varroa es
extremadamente común en Sudáfrica, las tasas de infestación nunca exceden 4
ácaros / 100 abejas (Strauss et al. 2013).
La Varroa ya se ha encontrado en el este de África a
principios de 2009, incluyendo Kenia, Tanzania y Uganda, incluso con un par de
observaciones en Ghana, lo que sugiere también una propagación del ácaro hacia
el oeste de toda África (Frazier et al. 2010). Los apicultores de estos países
no eran aún conscientes de la presencia del ácaro ni han tenido ningún impacto
negativo en la supervivencia de las colonias o la productividad (Frazier et al.
2010). Anteriormente, las abejas de Túnez, A. m. intermissa, fueron descritas
como la raza más resistente por un mayor rasgo de comportamiento higiénico
frente a la Varroa (Boecking y Ritter 1,993). Kefuss et al. 2004 importaron
reinas de A. m. intermissa a Francia y han observado reducción de las
infestaciones de ácaros en sus híbridos.
Las abejas africanizadas de Brasil son genéticamente
idénticas a su raza africana ancestral, A. m. scutellata, debido a las
cualidades genotípicas que desplazan a la raza europea (Schneider et al. 2004).
Por lo tanto, la resistencia al ácaro de la A. m. scutellata en Brasil y África
podrían explicarse por elementos genéticos comunes preexistentes de resistencia
parasitaria. Además de las conductas defensivas activas, las características
adicionales de la A. m. scutellata incluyen mayores tasas de fuga, enjambres
migratorios, el desarrollo más rápido de colonias, y colonias generalmente más
pequeñas (Fletcher 1978; Moritz y Jordan 1992; Schneider et al. 2004). Además,
un periodo reducido de desarrollo de la abeja (Buchler y Drescher 1990; Moritz
y Jordan 1992; Rosenkranz y Engels 1994) y el tamaño de las celdas, más
reducidas (Morse y Goncalves 1995; Medina y Martín 1999; Piccirillo y De Jong
2004) puede reducir la capacidad de los ácaros Varroa madre para producir
descendencia viable de hembras apareadas antes de que la abeja adulta emerja de
la celdilla de puesta. Sin embargo, (Seeley y Griffin 2011) han demostrado
claramente que el tamaño de celdas pequeñas no redujo las infestaciones por
ácaros Varroa en razas europeas de A. mellifera. Se ha sugerido que el clima
también que puede desempeñar un papel en la reducción de la infestación por
ácaros (Moretto et al. 1991b). Aunque es más probable que el clima afecte
indirectamente al crecimiento de la población de ácaros mediante la regulación
de cantidades de cría de abejas o influye en la activación de conductas de
defensa en las abejas (Rosenkranz et al. 2010).
Las infecciones por virus en las abejas de Sudáfrica se han
detectado en niveles bajos, y no parecen afectar el estado de salud de estas
colonias, y el virus DWV fue el gran ausente en los controles (Strauss et al.
2013). DWV ha sido reportado en Brasil junto con otros virus (Freiberg et al.
2012; Teixeira et al. 2008) pero los efectos negativos de las infecciones de
virus no se experimentan allí tampoco (Neumann y Carreck 2010).
1.2 Isla de Fernando de Noronha
En 1984, una población aislada de abejas italianas (A. m.
ligustica) se estableció en la isla de Fernando de Noronha frente a la costa de
Brasil (De Jong y Soares 1997). Esta población se inició para proporcionar
polinizadores de plantas, proyecto para empoderar a los isleños a ser
autosuficientes en la producción de miel, y para ofrecer a los apicultores de
la parte continental un aislamiento de razas europeas, que tienen un temperamento
más suave que las abejas africanizadas (De Jong y Soares 1997). Reinas de
abejas de Italia se introdujeron en colmenas huérfanas brasileñas de la parte
continental, que estaban infestadas de Varroa. La población de abejas en la
isla creció en número; el control de ácaros se realizó durante 12 años; y las
colonias eran suaves, grandes y productivas (De Jong y Soares 1997). Las tasas de infección de ácaros fueron
mayores en la isla que las reportadas en la parte continental, que tiene abejas
africanizadas, pero esta tasa de infección en la población cayó entre 1991 y
1996 de 26 a 14 ácaros / 100 abejas, y se sospecha en las adaptaciones
resistencia frente al ácaro de las huéspedes (De Jong y Soares 1997).
La fertilidad del ácaro en la isla fue alta (> 80%; De
Jong y Soares 1997), en contraste con las abejas africanizadas en el continente
(alrededor del 50%; Rosenkranz y Engels 1994). El comportamiento higiénico en las
colonias de Fernando de Noronha fue
similar al de otras razas europeas y casi un 50% más bajo que las colonias de
abejas africanizadas (Guerra et al. 2000). Correa-Marques et al. (2002) trajo
reinas de Fernando de Noronha a Alemania para hacer comparaciones con las
abejas locales (A. m. carnica), pero no se encontraron diferencias en las tasas
de infección de ácaros. Por otra parte, el comportamiento higiénico fue
significativamente menor en las colonias encabezadas por reinas de la isla
Fernando de Noronha (Correa-Marques et al. 2002). Lo que estaba haciendo
posible que las abejas de Fernando de Noronha pudieran mantener una infestación
baja de ácaros no fue efectivo en Alemania. Esto sugiere que su capacidad de
supervivencia se debe a algo más que a mecanismos de resistencia genéticos de
los huéspedes, las abejas (Correa-Marques et al. 2002).
El análisis de ADN mitocondrial demostró que todas las
colonias muestreadas en 1996 todavía eran 100% de la raza A. m. ligustica sin
hibridar con las abejas africanizadas (De Jong y Soares 1997). También se
informó por Correa-Marques et al. (2002) que había 100 colonias de abejas
italianas en la isla, con la mitad de ellas en colmenas gestionadas y la otra
mitad salvaje que vive en cavidades de árboles.
Es importante destacar que la isla de Fernando de Noronha
está siendo parasitada por el haplotipo ácaro japonesa original que fue
introducido desde la parte continental de Brasil cuando la población de abejas
de la isla se estableció (Strapazzon et al. 2009). La presencia del haplotipo
japonés menos virulento en la isla podría explicar cómo esta población de
abejas se las arregla para sobrevivir con la infestación incontrolada de ácaros
Varroa. El aislamiento de esta población puede haber impedido, además, la introducción
de virus de abejas, lo que contribuiría al estado de salud general y la
supervivencia de la población. Se necesitan más estudios sobre esta población
para comprender mejor su supervivencia a la Varroa y para determinar si es un
resultado de las adaptaciones de las abejas, la virulencia de ácaros o una
combinación de ambos.
1.3 Primorie, Rusia
La asociación más antigua conocida de Apis mellifera y
Varroa destructor está en el oriente de Rusia (Primorsky), desde el contacto a
mediados de 1800 entre la A. cerana que bordea el territorio y la introducción
de colonias de A.mellifera (Danka et al. 1995). Los exámenes iniciales de estas
colonias de abejas europeas sugirieron que podrían ser resistentes gracias a la
selección natural, debido a una larga asociación con el ácaro (Danka et al.
1995). Una gran cantidad de abejas de esta región fue importada desde los
EE.UU. para evaluar la resistencia del ácaro (Rinderer et al. 2001).
Investigaciones de comparación entre abejas resistentes y
locales en los EE.UU. han demostrado que las abejas rusas tuvieron un
crecimiento de la población de ácaros más lento (Rinderer et al. 2001). El
aumento del comportamiento higiénico (de Guzmán et al. 2002; Rinderer et al.
2001) con una puesta de cría menos atractiva para la Varroa (Rinderer et al.
2001), ya que el proceso reproductivo del ácaro registró altas tasas de
infertilidad, alrededor del 50% (de Guzmán et al. 2008). En los EE.UU. se ha
establecido un gran programa de reproducción de abejas resistentes, basado en
esta población de abejas rusas, y estas reinas están disponibles comercialmente
(revisado por Rinderer et al. 2010).
1.4 Gotland, Suecia
Al final de la década de 1990, una población aislada de 150
colonias de abejas se estableció en el extremo sur de Gotland, una isla en el
Mar Báltico frente a la costa oriental de Suecia. Posteriormente las colonias
llegaron a una variedad de lugares en Suecia que incluían una diversidad en la
zona de razas de abejas (Fries et al. 2003). El propósito del experimento
inicial fue evaluar si la población de Varroa podrían erradicarse en las
condiciones climáticas nórdicas y sin tratamientos de control de ácaros. Las
colonias se infestaron artificialmente con cantidades iguales de Varroa (Fries
et al. 2003).
La población de Varroa fue controlada permanentemente
durante los ciclos de enjambrazón de las abejas, las pérdidas de invierno, las
tasas de crecimiento de ácaros en el otoño, y el tamaño de las colonias en la
primavera. En los primeros 3 años, más del 80% de las colonias murió debido a
la rápida acumulación de ácaros (Fries et al. 2003). Muchas colonias mantenían
su vida durante los 2 primeros años, pero en el tercer año, los enjambres
disminuían y presentaban colonias demasiado débiles (Fries et al. 2003).
Después de las pérdidas iniciales, las tasas de infección de ácaros en otoño
disminuyeron, la mortalidad invernal disminuyó, y la incidencia de la
enjambrazón aumentó de nuevo como colonias recuperadas (Fries et al. 2006).
El experimento de la infección cruzada de abejas resistentes
y abejas locales mostró que las colonias de ácaros resistentes de Gotland
tuvieron una tasa de crecimiento de la población de ácaros un 82% menor,
independientemente de la fuente de ácaros (Fries y Bommarco 2007). Este estudio
demostró claramente la supervivencia a largo plazo de las abejas de Gotland con
infestación de ácaros sin tratamiento, y sugirió que las adaptaciones de los
huéspedes se han producido a través de la selección natural en la población
(Fries y Bommarco 2007).
Las colonias de ácaros resistentes en Gotland son pequeñas
en comparación con las colonias de ácaros susceptibles en el mismo entorno
(Locke y Fries 2011). Tienen menos abejas adultas durante el verano, cerca de
la mitad de la cantidad de cría de obreras y una décima parte de la cantidad de
cría de zánganos (Locke y Fries 2011). La reducción de tamaño y de cría de las
colonias pueden ser una estrategia adaptativa para limitar las oportunidades
reproductivas de los ácaros y retardar el crecimiento de su población, especialmente
teniendo en cuenta el atractivo de la presencia de cría de zánganos para la
reproducción de ácaros (Boot et al. 1993, 1994; Calis et al. 1999; Fuchs 1990 ;
Fries et al. 1,994). La generación de un enjambre suele causar la salida del 40
al 70% de la población de abejas obreras adultas junto con mucha de la Varroa
forética, seguido de un período sin cría en la nueva colmena, lo cual restringe
la reproducción de ácaros (Wilde et al. 2005). Aunque en la población de
Gotland se redujo inicialmente la presencia de ácaros en las colonias nuevas de
abejas enjambradas, no podía prevenirse el desarrollo de altos niveles de
ácaros en el otoño (Fries et al. 2003). Las diferencias en la atractividad cría
y el comportamiento higiénico no eran evidentes entre las colonias de Gotland y
colonias de ácaros susceptibles locales (Locke y Fries 2011) lo que sugiere que
estos rasgos probablemente no eran tan importantes en Gotland como lo son para
las abejas africanizadas.
Sólo alrededor del 50% de los ácaros en las colonias de
Gotland producían con éxito ácaros hijas fecundadas viables que contribuyen a
la población de ácaros de la colonia, en comparación con aproximadamente 80% en
colonias susceptibles locales (Locke y Fries 2011). El retraso en la puesta de
huevos por los ácaros madre y la presencia de crías de ácaros muertas fueron
registradas como las causas más comunes del fracaso de la reproducción de la
Varroa (Locke y Fries 2011). Una posible explicación para el escaso éxito
reproductivo en la población Gotland podrían ser las sustancias volátiles
responsable de iniciar la ovogénesis en ácaros (Garrido y Rosenkranz 2.004;
Nazzi y Milani 1996; Trouiller Milani y 1999; Frey et al. 2013). La mayor
proporción de la descendencia de ácaros muertos observada en las colonias Gotland
puede ser una consecuencia adicional de retraso en la puesta de huevos y en los
ácaros inmaduros de cuerpo blando, más vulnerables a los daños cuando se
exponen a pupas de abejas más maduras que están mudando o han aumentado sus
movimientos en la celda (Calderón et al. 2012; Martin 1994).
La herencia del escaso éxito reproductivo de ácaros en la
población de Gotland fue investigada examinando rasgos en colonias hijas a
través de inseminaciones artificiales de abejas resistentes y ácaros
susceptibles junto con sus cruces recíprocos. El reducido el éxito reproductivo
del ácaro se expresó casi por igual en todas las colonias con un origen
genético de las abejas resistentes de Gotland sin importar si la contribución
genética era maternal, paternal, o ambos (Locke 2015). Estos resultados demostraron
que este rasgo tiene un fuerte componente genético en su herencia en la
población de abejas resistentes de Gotland (Locke 2015).
Behrens et al. (2011) estudió el genoma de zánganos, que son
haploides frente a las hembras diploides, con presencia y sin presencia de
ácaros para identificar los rasgos cuantitativos (QTL) implicados posiblemente
en la inhibición de la reproducción de ácaros. Los zánganos en su estudio
fueron criados por hijas híbridas de las reinas de la población de Gotland
(Behrens et al. 2011). Su análisis encontró regiones objetivo en tres
cromosomas con QTL que parecían interferir con la reproducción de ácaros
(Behrens et al. 2011). En un estudio de seguimiento, Lattorff et al. (2015)
escaneó estas regiones QTL en muestras de abejas de la población de Gotland
antes (en 2000) y después, se había producido la selección natural (en 2007).
Ellos encontraron una fuerte pérdida global de heterocigosidad en estas
regiones, lo que sugiere que la deriva genética, la selección, o ambas se habían
producido en esta población. En dos loci en el cromosoma 7, la reducción fue
mayor que lo que podría esperarse por sí sola de la deriva genética (Lattorff
et al. 2015) lo que sugiere que esta pequeña región genómica experimentó una
fuerte selección (Lattorff et al. 2015). Un prometedor gen candidato
identificado en esta región genómica de la abeja puede ser significativo, que
afecta a la reproducción de los ácaros en su oxidorreductasa
glucosa-metanol-colina (GMCOX18). El gen Oxidorreductasa se han identificado
como participante en diversas funciones de la A. mellifera, incluyendo la
biosíntesis de la cutícula (Kunieda et al. 2006) y están implicados en las
defensas químicas de las larvas de otros insectos, como escarabajos de las
hojas, mostrando una secreción glandular que repele a sus enemigos
(Chrysomelidae; Michalski et al. 2008; Rahfeld et al. 2014) . Este gen
candidato podría estar implicado en las sustancias volátiles que influyen en la
ovogénesis de las crías de los ácaros, y apoyan las hipótesis anteriores de los
mecanismos que explican el escaso éxito reproductivo de los ácaros en estas
poblaciones.
Las tasas de ácaros en el otoño pueden ser altas en la
población de Gotland (Locke et al. 2014) con respecto al umbral de mortalidad
invernal para esta región (> 0,3 ácaros / abejas; Fries et al. 2003). A
pesar de que sobreviven, las colonias de Gotland a menudo tienen abejas adultas
con síntomas de alas deformes y pueden tener infecciones altas de DWV similares
a las colonias susceptibles a los ácaros (Locke et al. 2014). Esto podría
sugerir que la población también ha adquirido una tolerancia para DWV además de
su resistencia adaptativa al ácaro. El virus de la celda negra de reina (BQCV)
y el virus de la cría sac (SBV) disminuyeron dramáticamente en el otoño en las
colonias resistentes de Gotland, pero aumentó en las colonias susceptibles
(Locke et al. 2014). Aunque BQCV y SBV rara vez son responsables de la muerte
de las colonias, las dos son enfermedades virulentas de la cría que pueden
tener efectos muy perjudiciales para el funcionamiento de la colonia y su salud
en general (Ribière et al. 2008; Bailey y Bolas 1991; Bailey y Fernando 1972;
Anderson y Giacon 1992 ). Una reducción de estos virus en el otoño podría
apoyar una mejor salud general de hibernación de las abejas adultas, que son
responsables del crecimiento de colonias en la primavera.
La población de Gotland hoy consta de 20-30 colonias. Los
proyectos actuales en esta población incluyen la identificación de los cambios
en las sustancias volátiles de la cría y la expresión de genes que juegan un
papel en el éxito reproductivo de los ácaros, así como la investigación a
través de la detección genómica de diferencias microbianas en esta población
que pueden apoyar su longevidad general. Aunque las abejas Gotland son
relativamente no agresivas, las colonias son pequeñas y por lo tanto no aportan
mucha producción de miel. La introducción de estas abejas en un programa de
cría podría mantener la resistencia a la Varroa, pero mejorar sus rasgos comerciales
productivos es de interés.
1.5 Avignon, Francia
A lo largo de la década de 1990, colonias de abejas que eran
salvajes o de colmenares abandonados y que no habían sido tratadas contra la Varroa, durante al menos 3 años, fueron
registradas en dos lugares en el sur y el oeste de Francia, Aviñón y Le Mans,
respectivamente (Le Conte et al. 2007 ). Colonias adicionales se registraron en
base a las respuestas en una encuesta de apicultores y no habían sido tratadas
contra los ácaros durante al menos 2 años (Le Conte et al. 2007). A finales de
la década, un total de 52 colonias estaban en Aviñón y 30 en Le Mans (Le Conte
et al. 2007). No se utilizó el control de ácaros, y la gestión se limitaba a la
recolección de miel (Le Conte et al. 2007).
En más de 7 años (1999-2005), no hubo diferencias
significativas en la mortalidad anual de colonias, entre las colonias no
tratadas y colonias susceptibles a los de ácaros cercanas que fueron tratadas.
Sin embargo las tasas de infección de ácaros se mantuvieron tres veces por
debajo en las colonias no tratadas, sugiriendo que eran capaces de alguna
manera de inhibir el crecimiento de la población del ácaro (Le Conte et al.
2007). Las colonias susceptibles produjeron casi el doble de la cantidad de
miel en comparación a las colonias resistentes, y no se observaron grandes
diferencias en la tendencia de enjambrazón (Le Conte et al. 2007).
Navajas et al. (2008) explicó la expresión de genes en
comparación entre las abejas de la población de ácaros resistentes de Aviñón y
las abejas susceptibles locales. Su estudio encontró interesante que varios
genes implicados en la cognición olfativa y la excitabilidad neuronal se
marcaban en las abejas resistentes (Navajas et al. 2008). Las abejas
resistentes de Aviñón podrían tener una mayor sensibilidad a los estímulos
ambientales y estar mejor adaptadas para la detección y eliminación de crías de
ácaros en celdas infectadas (Navajas et al. 2008). No está claro cómo las
abejas son capaces de reconocer al ácaro en el interior de las celdas de cría,
pero puede ser por una reacción de estrés no especificada en las pupas (Aumeier
y Rosenkranz 2001). El comportamiento higiénico o incluso específicamente el
comportamiento de VSH podrían explicar la resistencia de estas poblaciones al
ácaro, ya que se ha demostrado que generalmente las abejas higiénicas tienen
una mayor sensibilidad olfativa y capacidad de respuesta en comparación con las
abejas no higiénicas (Gramacho y Spivak 2003; Masterman et al. 2001). Los
primeros trabajos sobre la población de las colonias iniciales que sobreviven
en Avignon a los ácaros han demostrado que tenían una mejor respuesta antenal
al identificar a la Varroa (Martin et al. 2.001).
El escaso éxito reproductivo de la población de ácaros se
redujo en un 30% en colonias de abejas resistentes en Aviñón en comparación con
las colonias locales susceptibles a los ácaros, una tendencia similar a la
población de abejas resistentes en Gotland (Locke et al. 2012b). Sin embargo,
la población de Aviñón tuvo un porcentaje significativamente mayor de ácaros
infértiles que la observada en la población de Gotland (Locke et al. 2012b).
Cuando las Varroa madre reproducen su descendencia se alimentan colectivamente
de la pupa de abeja induciéndolas más daño y un estímulo más fuerte de estrés
de las pupas logra que no se reproduzcan. Harbo y Harris (2005) han sugerido
que las abejas con alto VSH eliminan más a menudo a los ácaros en su
reproducción, lo que resulta en la aparición de una alta tasa de infertilidad.
Las abejas adultas resistentes de Avignon tienen un comportamiento VSH. Pupas
sin opercular, o fase prolongada de prepupa, es una característica típica de la
conducta VSH, y se ha observado en la población de Avignon (Le Conte,
comunicación personal). La cuantificación de conductas higiénicas y VSH en esta
población es un objetivo actual de investigación.
Hoy en día, la población de Aviñón mantiene las
características de resistencia a los ácaros. Las colonias sin embargo son
agresivas y por lo general no producen mucha miel. En una interacción del
genotipo-ambiente reciente a nivel europeo, las colonias descendientes no han
demostraron mejor o peor supervivencia en ambientes diferentes, en comparación
con las colonias locales (Meixner et al. 2015). Esto podría sugerir una influencia
ambiental en la resistencia de Aviñón, pero se necesita más estudios, que
también podría aplicarse a otras poblaciones de abejas resistentes. En Le Mans,
el oeste de Francia, las colonias aún sobreviven sin tratamientos contra la
Varroa y vale la pena investigar estos mecanismos de supervivencia.
1.6 Arnot Forest, Ithaca, Nueva York, EE.UU.
El Bosque Arnot es una gran reserva de investigación al sur
de Ithaca, Nueva York, y es propiedad de la Universidad de Cornell. La
población de abejas en este bosque es resistente a la Varroa y está compuesta
en su totalidad de colonias salvajes que anidan en cavidades de árboles, en
lugar de en colmenas de cuadros movibles. El primer censo de esta población se
llevó a cabo en 1978, cuando se localizaron 18 colonias, unos 10 años antes de
que el ácaro apareciera en el Estado de Nueva York (Visscher y Seeley 1982). El
censo se repitió en 2002 y confirmó la supervivencia continua de la población,
con 16 colonias, 15 años después de la llegada del ácaro Varroa a la región
(Seeley 2007).
Colmenas cebo se pusieron en el Bosque Arnot a principios de
la primavera de 2003, para recoger los nuevos enjambres en colmenas de cuadros
movibles e investigarlas (Seeley 2007). Las colmenas cebo se mantuvieron en el
bosque, y las infecciones de ácaros se registraron mensualmente hasta las
colonias perecieron a los ataques de osos negros en el siguiente invierno de
2004-2005 (Seeley 2007). La inspección continuada de las colonias que viven en
las cavidades de árboles mostró que la población en su conjunto se mantuvo
estable durante 3 años a pesar de la infección de ácaros (Seeley 2007). Una
comparación de las colmenas de este bosque, en cavidades y en las colmenas
cebo, no reveló diferencias en el crecimiento de infección de ácaros (Seeley
2007). Por lo tanto, se sugirió que las abejas del Arnot Forest no son mejores
para limitar el crecimiento de la población de ácaros y tal vez no tienen los
mecanismos adecuados para ello (Seeley 2007). La supervivencia de la población
se sugirió por la presencia del haplotipo menos virulento del ácaro japonés (de
Guzmán et al. 1999) o debido a adaptaciones de los ácaros (Seeley 2007). El
nivel de tolerancia a la plaga de ácaros podría ser una explicación adicional
para la supervivencia de esta población, con una tasa de crecimiento de la
población de ácaros similar a colonias de ácaros susceptibles.
Las pequeñas cavidades de los nidos en el bosque producen
colonias generalmente más pequeñas, que causan la producción de cría limitada y
en consecuencia pueden frenar el crecimiento de la población de ácaros. Las
pequeñas cavidades de nidos también pueden causar un aumento de la tasa de
enjambre (Seeley y Morse 1976) y proporcionan oportunidades de transmisión más
verticales para el ácaro que promovería adaptaciones no virulentas (Fries y
Camazine 2001). Por otra parte, las vías de transmisión horizontal que
seleccionan infecciones de ácaros más virulentas (Fries y Camazine 2001) se
reducen en esta población ya que las colonias son muy dispersas (Seeley et al.
2015).
El análisis de la estructura genética reveló que las abejas
del bosque de Arnot son una población autosostenible genéticamente, distintas y
no compatibles a los enjambres de apiarios gestionados cercanos (Seeley et al.
2015). El análisis reveló que haplotipos comunes a A. m. ligustica y A. m.
carnica se distribuyen casi por igual en las abejas del Arnot Forest, revelando
que la población probablemente no era ancestral a la A. m. mellifera que
colonizó primero la región en la década de 1600 (Seeley et al.2015).
Cambios genómicos en la población de abejas de Arnot, antes
y después de la llegada del ácaro, se analizaron por secuenciación de todo el
genoma de las muestras de abejas históricas recogidas de la población en 1978
en comparación con las muestras tomadas en 2010 (Mikheyev et al. 2015). Este
estudio ha demostrado que la población, evidentemente, se estrelló,
probablemente después de la llegada de la Varroa, y que durante este tiempo,
las colonias eran demasiado débiles para producir reinas, lo que se tradujo en
una pérdida de la diversidad del haplotipo en la población (Mikheyev et al.
2015 ). Durante este cuello de botella, las colonias eran todavía capaces de
producir zánganos con diversidad genética y se mantuvo sin cambios (Mikheyev et
al. 2015). Al menos 232 genes distribuidos en todo el genoma de la abeja
mostraron signos de la selección en esta población, pero no hubo evidencia de
un barrido selectivo duro (Mikheyev et al. 2015). Además, ninguno de los genes
bajo selección se asociaron con la respuesta inmune, lo que sugiere que la
resistencia a los virus, por ejemplo, era poco probable que estuviera
involucrada en la supervivencia de esta población (Mikheyev et al. 2015). La
diversidad genética puede mejorar la resistencia a las enfermedades y la salud
de las colonias (Tarpy 2003). Sin embargo, no podría explicar la supervivencia
de la población del Arnot Forest, ya que estas reinas no tienen una mayor
frecuencia de apareamiento comparada con las reinas de las colonias gestionadas
por apicultores cercanas (Tarpy et al. 2015).
Mikheyev et al. (2015) encontraron que la mitad de los genes
que muestran signos de la selección en el análisis del bosque Arnot estaban
relacionados con el desarrollo de la abeja. Esto podría sugerir que los cambios
en el programa de desarrollo de la abeja podrían influir en el crecimiento de
la población de ácaros en las colonias, ya que, por ejemplo, la reproducción
del ácaro se sincroniza directamente con el desarrollo de la pupa de la abeja
(Martin 1994). No se observaron diferencias morfológicas con las abejas del
Arnot Forest, que tienen un tamaño de cuerpo más pequeño, más similares a las
abejas africanizadas, que las abejas típicas europeas (Mikheyev et al. 2015).
Esto podría significar una duración de desarrollo más corto o espacio en celdas
inadecuado para la reproducción de ácaros en el Bosque Arnot, a pesar de que
estas características no son suficientes para apoyar plenamente la resistencia
al ácaro (Martin 1998; Seeley y Griffin 2011).
Hoy en día, se estima que hay 18 colonias que viven en el
bosque en un censo realizado en 2011 (Seeley et al. 2015). Tener acceso a las
abejas en colmenas de cuadros movibles de Arnot Forest es un objetivo principal
para permitir investigaciones sobre ambas características de abejas y ácaros
que apoyan la supervivencia de esta población sin tratamiento sobre la Varroa.
2 Discusión
Las poblaciones estudiadas aquí demuestran que la
resistencia al ácaro Varroa es posible para las abejas Apis mellifera en todo
el mundo (Figura 1) y que existen varias rutas de adaptación genéticas para
lograr una resistencia sostenible al ácaro (Tabla I). En todas las poblaciones,
parece que hay una variedad de rasgos de abejas resistentes a los ácaros que
contribuyen a la reducción del crecimiento de la población de ácaros dentro de
la colmena, en oposición a el protagonismo de un solo rasgo.
Poblaciones de abejas resistentes a Varroa
Figura 1.
La distribución mundial de poblaciones de Apis Mellifera
resistentes al ácaro Varroa.
Tabla I
Resumen de los rasgos importantes de las abejas resistentes
a los ácaros. Una marca de verificación indica una diferencia significativa de
las abejas susceptibles, mientras que una cruz indica una diferencia no
significativa y una caja vacía indica que el rasgo aún no se ha medido.
Tabla Poblaciones de abejas resistentes a Varroa
2.1 mecanismos resistentes a la Varroa
La resistencia del huésped se define como la capacidad de
las abejas para reducir la aptitud del parásito, mientras que la tolerancia del
huésped se define como la capacidad de las abejas para reducir el efecto del
parásito (Schmid-Hempel 2.011). Queda por aclarar si la supervivencia de las
abejas del Arnot Forest y las abejas italianas en Fernando de Noronha se deben
a una resistencia de adaptativa del anfitrión, la tolerancia a la infección de
ácaros, o la reducción de la virulencia del ácaro ya sea por haplotipo del
ácaro. Si bien muchas de estas poblaciones revisadas aquí demuestran
claramente la adaptación del huésped
para resistir al ácaro o al menos la tolerancia. Las investigaciones han
sido muy centradas en las abejas, probablemente debido a la común aceptación
científica de que el ácaro Varroa tiene una variación genética baja en Europa
debido a su origen clonal (Solignac et al. 2005). Una comprensión más profunda
de la función pasiva o activa del ácaro en la co-evolución entre todas estas
poblaciones sería clave.
Los mecanismos de resistencia como el comportamiento
higiénico parecen jugar un papel importante en la A. m. scutellata, en sus
poblaciones de abejas de Brasil y Sudáfrica, e incluso en la población de
abejas en Rusia (Tabla I). Sin embargo, estos rasgos no parecen ser más
expresados significativamente en la población de ácaros resistentes de Gotland,
en comparación con las abejas locales susceptibles a los ácaros (Tabla I). Los
estudios sobre la abeja asiática resistente (A. cerana) han demostrado que el
comportamiento higiénico contribuyen a su resistencia global (Fries et al.
1996; Rosenkranz et al. 1,993).
Parece claro que el Gotland, Avignon, y las poblaciones de
abejas rusas han desarrollado resistencia a los ácaros, ya que son capaces, en
formas aún desconocidas, de reducir el éxito reproductivo del ácaro (Tabla I).
Los modelos de simulación de Apis cerana han sugerido que la falta de reproducción
de los ácaros y limitado la cría de zánganos son suficientes para explicar la
resistencia al ácaro Varroa en esta especie (Fries et al. 1994). Las
poblaciones de abejas A. mellifera con reducción de la reproducción de ácaros
pueden tener formas únicas de la consecución de este mecanismo de resistencia,
que podrían incluir cambios en las sustancias volátiles (feromonas) que generan
las crías de abejas, en el
comportamiento VSH de las abejas adultas con la eliminación selectiva de
los ácaros que se reproducen, o incluso ambos mecanismos combinados.
Reducir el tamaño de la colonia es un parámetro interesante
para la resistencia a los ácaros, expresada en las poblaciones de abejas en
Brasil, Sudáfrica, Gotland, y en el Bosque de Arnot, pero no en Rusia o en la
isla de Fernando de Noronha (Tabla I). Un tamaño reducido de la colonia y la
reducción de la producción de cría (en concreto la producción de cría de
zánganos) significan oportunidades limitadas para la reproducción de los ácaros
y es una característica muy importante de la abeja asiática resistentes a la
Varroa (Fries et al. 1994). Una observación notable es que el pequeño
tamaño de una colonia parece ser un
rasgo común de las poblaciones con las abejas silvestres (como Brasil,
Sudáfrica, y el Bosque Arnot) o con una gestión menos intensificada (como en
Gotland).
2.2 Perspectivas sobre la gestión apícola
Es importante destacar que todas las poblaciones de abejas
resistentes a los ácaros en este estudio eran ajenas o en buena parte a la
gestión productiva de los apicultores. La industria apícola está drásticamente
amenazada por las catastróficas pérdidas de colonias debido a la propagación de
enfermedades de abejas y parásitos, especialmente el ácaro Varroa (Neumann y
Carreck 2010; Ratnieks y Carreck 2010). Irónicamente, la propagación de estas
enfermedades en la apicultura se facilita a través de prácticas de manejo
necesarias para la producción intensiva (Fries y Camazine 2001).
Procesos evolutivos como la selección natural que conducen a
una relación estable huésped-parásito, como se ve con la abeja asiática, se han
visto obstaculizados por el en las anfitrionas abejas europeas, ya que las
prácticas apícolas y los tratamientos obligatorios eliminan los ácaros y en
consecuencia la presión necesaria para que pueda ocurrir un proceso selectivo
de adaptación. Además de eso, los medicamentos administrados por los
apicultores a sus colonias para tratar contra la varroasis en realidad suelen
causar más daños a la salud de la abeja (Haarmann et al. 2002; Johnson et al.
2009; Locke et al. 2012a). Las adaptaciones hacia la reducción de la virulencia
del ácaro dependen de las rutas de transmisión disponibles dentro de la
población de abejas, que pueden ser alteradas por la apicultura. La transmisión
vertical de madre a hija conduce a la reducción de la virulencia, mientras que
la transmisión horizontal entre colonias conduce a un aumento de la virulencia
de ácaros (Schmid-Hempel 2011). Las prácticas apícolas modernas en realidad
favorecen las vías de transmisión parasitarias que conducen a una mayor
virulencia, sobre todo mediante la técnica de prevención de la enjambrazón, el
hacinamiento de colonias en apiarios de alta densidad, y mediante el
intercambio de elementos de colmenas entre las colonias enfermas o muertas
(Fries y Camazine 2001; Seeley y Smith 2015).
Estas poblaciones de A. mellifera resistentes a los ácaros
Varroa tienen toda la presión y posibilidad de infección a los ácaros naturales
y se las ha dado la oportunidad de adaptaciones naturales sin la influencia de
las prácticas típicas apícolas. Abejas silvestres de Brasil y África, que
sufren la presión de selección natural frente a la infección de ácaros, de
manera natural, procesan adaptaciones hereditarias que contribuyen a la
estabilidad de la población. Esta presión de selección constante puede ser
necesaria a pesar de que las abejas de la miel A. m. scutellata en Brasil y
África tienen una predisposición genética para la resistencia los ácaros.
Muchas de estas colonias de poblaciones naturales
resistentes a la Varroa son más pequeñas que las colonias se ven en los
asentamiento de la apicultura, porque la necesidad artificial de altos
rendimientos de producción de miel en la apicultura las ha eliminado. La
capacidad de enjambrar de las colonias podría no prevenir por completo la
acumulación de población de ácaros en el otoño, pero cuando se combina con otras
dinámicas y rasgos de resistencia a los ácaros, pueden contribuir a la
reducción del crecimiento de la población de ácaros y la mejora de la
longevidad de la colonia.
La anormal alta densidad de colonias en la apicultura
conduce a la re-infección alta de ácaros y a una mayor propagación de las
enfermedades (Seeley y Smith 2015). Sin embargo, una alta densidad de colonias
no es típico entre las poblaciones resistentes de Apis mellifera. Se han
estimado 10 millones de colonias de abejas en África del Sur con sólo un 1% de
ellas gestionadas por los apicultores (Strauss et al. 2013). La apicultura es
generalmente menos intensiva allí, y las nuevas colonias gestionadas por
apicultores suelen ser capturadas de enjambres silvestres. Una situación
similar se observa en Brasil, con una gestión menos intensificada y una mayor
población silvestre de abejas (Vandame y Palacio 2010). Por el contrario, la
mayoría de las colonias de Europa y América del Norte son gestionados por los
apicultores y las colonias salvajes que han escapado suelen proceder de
enjambrazones de explotaciones apícolas, al contrario que en el sur de África.
La población del bosque de Arnot, por el contrario, tiene una densidad de 1
colonia / km2, mucho menor que la densidad de colonias gestionadas por
apicultores en la región (Seeley et al. 2015).
3 Conclusiones
Hay una necesidad urgente de soluciones sostenibles frente a
la amenaza de los ácaros Varroa para la viabilidad económica de la apicultura y
la agricultura, así como para la salud de las abejas, la conservación del
entorno, y para los servicios que las abejas prestan a los ecosistemas. La
comprensión de las interacciones naturales y las adaptaciones entre las abejas
y la Varroa es un primer paso, esencial hacia el logro de este objetivo. Estas
poblaciones de abejas resistentes a los ácaros proporcionan información valiosa
y dan esperanza de una solución potencialmente sostenible. Es importante
destacar que, actúan como ejemplos que resistir a las crías de Varroa es
posible en todas las poblaciones de abejas de todo el mundo. Una posible vía es
por reproducción de los rasgos de resistencia a los ácaros genéticamente
heredables o adaptados de estas poblaciones, como las defensas de
comportamiento higiénico o la reducción del éxito reproductivo del ácaro. Sin
embargo, estas poblaciones resistentes delatan también la influencia que tiene
la apicultura en el desarrollo de infecciones y su expansión en las colonias de
abejas, y, en consecuencia, por ejemplo, sugieren que la solución más eficaz para
mejorar la salud de las abejas vendría de la adopción sostenible de mejores
prácticas de gestión.
